Caracterización de larvas de Pseudoterranova ceticola (Nematoda: Anisakidae) de peces meso/batipelágicos frente a la Macaronesia (aguas del noroeste de África)

Scientific Reports volumen 12, Número de artículo: 17695 (2022) Citar este artículo

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El género Pseudoterranova incluye especies parásitas de cetáceos y pinnípedos. La larva de tercer estadio (L3) de las especies que infectan a las focas se encuentra en peces huéspedes intermedios o paraténicos, principalmente en aguas neríticas. Este estudio describe en primer lugar una Pseudoterranova L3 de peces meso/batipelágicos de la Macaronesia. Los L3 se estudiaron morfológica y genéticamente mediante microscopía óptica y secuenciación de los genes mtDNA cox2 y ITS rDNA completos. Las inferencias bayesianas se realizaron con secuencias de las larvas y secuencias seleccionadas de GenBank. El nematodo L3 se identificó molecularmente como Pseudoterranova ceticola, un parásito de las ballenas kogiid. Dichas larvas se recolectaron de Bolinichthys indicus, Chauliodus danae, Eupharynx pelecanoides, Diaphus rafinesquii, D. mollis, Diretmus argenteus y Maulisia argipalla. Ocurrieron principalmente en las vísceras de estos peces. Pseudoterranova ceticola L3 eran pequeñas (< 12 mm) y blanquecinas, y una característica destacada es una cresta perioral que se extiende desde el diente perforante ventral que las diferencia de Pseudoterranova spp. L3 madurando en pinnípedos y larvas de Terranova sensu lato que maduran en poiquilotermos. La forma de la cola: cónica, larga, puntiaguda, curvada ventralmente y carente de mucrón también distingue a estas larvas de las de las Pseudoterranova spp., que infectan a los pinnípedos. Los análisis filogenéticos basados en las secuencias mtDNA cox2 e ITS rDNA sugieren que P. ceticola está estrechamente relacionada con Skrjabinisakis spp., y no con Pseudoterranova spp. pinnípedos parásitos. Las especies relacionadas Skrjabinisakis paggiae, S. brevispiculata y S. physeteris (hasta hace poco pertenecientes al género Anisakis), son también parásitos de los cetáceos fiseteroideos, como P. ceticola. Se describe detalladamente por primera vez la morfología y variación morfológica de las larvas del parásito de cetáceos P. ceticola. Estos L3 pueden distinguirse fácilmente morfológicamente de los de Pseudoterranova spp. Es probable que el parásito complete su ciclo de vida en el reino mesopelágico y batipelágico, con peces meso/batipelágicos como segundo huésped intermedio o paraténico y kogiidos como huésped final. Por lo tanto, las Pseudoterranova de los cetáceos parecen diferenciarse morfológica, genética y ecológicamente de las de los pinnípedos, lo que sugiere que no son congéneres.

La taxonomía de los nematodos ascaridoideos sigue siendo confusa y sin resolver. El tema es de particular importancia ya que las especies de los géneros Anisakis, Pseudoterranova y Contracaecum son reconocidas como agentes causantes de enfermedades zoonóticas transmitidas por peces de preocupación mundial, es decir, anisakidosis1,2. Generalmente, estos anisákidos utilizan crustáceos como primeros huéspedes intermedios, peces y calamares como segundos huéspedes intermedios o paraténicos, y mamíferos marinos (es decir, cetáceos para Anisakis spp. y pinnípedos para Pseudoterranova spp. y Contracaecum spp.) como huéspedes finales de su ciclo de vida [ revisado por 3]. Además, las especies de anisákidos pertenecientes al género Terranova (que ahora se considera taxon inquirendum, véase 4 y más comentarios en la sección de discusión) englobaron especies parásitas de elasmobranquios, teleósteos, cocodrilos, serpientes colúbridas y mamíferos marinos4.

La identificación de larvas de tercer estadio (L3) similares a Terranova presentes en peces huéspedes intermedios o paraténicos es difícil. Las larvas pertenecientes a Pseudoterranova, Pulchrascaris y Terranova sensu lato son demasiado similares morfológicamente para identificarlas incluso a nivel de género5. Las características morfológicas comunes son la presencia del poro excretor que se abre ventralmente en el extremo anterior, presencia de ventrículo sin apéndice y con ciego intestinal5,6,7,8. Por lo tanto, es necesaria la identificación molecular. La identificación robusta de los parásitos anisákidos es crucial para comprender su distribución y epidemiología.

En el presente estudio, se describe morfológicamente y se reconoce molecularmente como un miembro potencialmente zoonótico del género Pseudoterranova, un nuevo tipo de larva similar a Terranova, recolectado de especies de peces mesopelágicos / batipelágicos de Macaronesia, aguas del noroeste de África (NW).

Durante mayo de 2019, se capturaron peces mesopelágicos y batipelágicos, incluidas las siguientes especies hospedantes: Bolinichthys indicus, Chauliodus danae, Eupharynx pelecanoides, Diaphus rafinesquii, Diaphus mollis, Diretmus argenteus y Maulisia argipalla, en aguas del noroeste de África desde Cabo Verde hasta el noreste (NE) de Madeira durante un crucero de investigación a bordo del buque noruego "RV Kronprins Haakon" (Tabla 1, Fig. 1). Los lances se realizaron con 2 artes diferentes: una red de macroplancton (abertura de boca teórica 6 × 6 y malla estirada de 8 mm) y una red de arrastre Multipelt (altura de boca de 35 m y malla de 20 mm en el copo). Los peces se congelaron a bordo a -20 °C para su posterior inspección de parásitos en tierra. Las muestras de pescado se recolectaron dentro del proyecto MEESO (Programa de investigación e innovación H2020 de la UE, Acuerdo de Subvención No 817669) y los procedimientos se llevaron a cabo de acuerdo con la legislación pertinente de la UE, incluida la Directiva de la UE 2010/63/UE del Parlamento Europeo y del Consejo de 22 de septiembre de 2010 sobre la protección de los animales utilizados con fines científicos. Los buques de investigación noruegos tienen autorización para recolectar peces con fines de investigación; además, se obtuvo permiso de los países costeros para la recolección de los peces presentes.

Estaciones de arrastre de las que se obtuvieron peces huéspedes infectados. Posiciones: estación (calle) 4601: 17.969 N, 23.956 W; calle. 4604: 26,899 N, 19,232 O; calle. 4606: 29,767 N, 16,087 O; calle. 4610: 33,695 N, 13,232 W. La figura 1 se creó con la versión R 4.95 (2021–03-31) (https://www.r-project.org/) implementada en RStudio 1.4.1106 (https://www. rstudio.com/) usando.

Los peces se descongelaron a temperatura ambiente, se abrieron y los órganos viscerales y la cavidad corporal vacía se colocaron en una placa de Petri con solución salina fisiológica y se examinaron bajo estereomicroscopio en busca de nematodos ascaridoides. Se recogieron los parásitos y luego se colocaron los órganos internos y el cadáver en bolsas de plástico y se volvieron a congelar. Estos fueron posteriormente examinados utilizando el método UV-press9, para detectar las larvas no recuperadas durante la disección, especialmente de la musculatura.

Las larvas de nematodos se examinaron en montajes temporales en solución salina fisiológica y se fotografiaron. Se reconocieron varios morfotipos, pero aquí solo se presentarán los hallazgos relacionados con las larvas tipo Terranova8,10 (N = 35). Además, los niveles de infección, como la prevalencia y la abundancia de parásitos, se publicarán en otros lugares.

Se obtuvieron series de fotografías digitales de 33 larvas. Las medidas se tomaron de las imágenes digitales, excepto las longitudes del cuerpo de las larvas que en su mayoría se midieron en una escala de mm.

Las mediciones de las imágenes se obtuvieron utilizando el software Image J (https://imagej.nih.gov/ij/). Las longitudes del esófago, el ventrículo y la cola se tomaron a lo largo de la línea media. La longitud del ciego se midió desde la apertura hacia el ventrículo hasta el extremo del ciego (Fig. 2).

Medidas tomadas de las imágenes de larvas tipo Terranova. La longitud del esófago se toma a lo largo de la línea media desde el inicio del esófago (es decir, ligeramente subterminal en el gusano redondo) hasta el ventrículo. La longitud del ciego se midió desde la abertura en el ventrículo hasta el extremo del ciego. La longitud de la cola representa la distancia a lo largo de la línea media, desde el nivel del ano/cloaca hasta el extremo posterior. La figura 2 se creó en Adobe Photoshop 23.5.0 (https://www.adobe.com/photoshop).

El ADN se extrajo de una submuestra seleccionada al azar de 19 larvas de nematodos usando el kit DNeasy Blood & Tissue (QIAGEN GmbH, Hilden, Alemania) de acuerdo con las instrucciones del fabricante con la modificación de que la lisis de la muestra se mejoró mediante disrupción mecánica con un sistema de batido de perlas de cerámica ( Kit cerámico Precellys 2.8 MM, VWR y Homogenizador de Tejidos Precellys 24, Bertin Technologies). El ADN se eluyó con 30 µl de tampón AE.

La reacción en cadena de la polimerasa (PCR) se realizó con cebadores que amplifican toda la región del espaciador transcrito interno (ITS) del ADN ribosómico nuclear (ITS1-5.8SrRNA-ITS2). Se utilizaron los cebadores NC5F (5'–GTAGGTGAACCTGCGGAAGGATCATT-3') y NC2R (5' TTAGTTTCTTTTCCTCCGCT -3'). Las condiciones de la PCR siguieron las de Zhu et al.11, pero la temperatura de hibridación fue de 54 °C en lugar de 55 °C.

El gen de la subunidad II (cox2) de la citocromo c oxidasa mitocondrial se amplificó utilizando los cebadores 211F (5′-TTTTCTAGTTATATAGATTGRTTTYAT-3′) y 210R (5′-CACCAACTCTTAAAATTATC-3′)12 según Mattiucci et al.13 con las siguientes modificaciones. Las condiciones de ciclado fueron una desnaturalización inicial a 94 °C por 5 min, seguida de 35 ciclos de: desnaturalización a 94 °C por 30 s, hibridación a 46 °C por 1 min, extensión a 72 °C por 90 s; seguido por el paso final de extensión final a 72 °C durante 10 min y se mantiene a 4 °C.

Los productos de PCR se enviaron para su purificación y secuenciación (utilizando los cebadores NC5F y 210R) a Eurofins (Colonia, Alemania). Se realizaron búsquedas de secuencias similares en la base de datos de secuencias del Centro Nacional de Información Biotecnológica (NCBI) (en adelante, 'GenBank') utilizando BLAST (Herramienta de búsqueda de alineación local básica) (EE. UU.)14.

Las secuencias generadas en este estudio se alinearon con secuencias seleccionadas obtenidas de GenBank, usando CLUSTAL W en MEGA X (Tabla 2 y 3)15. Altas puntuaciones de similitud en el BLAST, así como la similitud morfológica de las larvas, se utilizaron como criterios para seleccionar las secuencias. Se usaron los parámetros de configuración predeterminados de ClustalW, y las alineaciones se editaron y recortaron manualmente en MEGA X. Toxocara canis y Ascaris lumbricoides se establecieron como grupo externo para el análisis filogenético de cox2. Debido a problemas de alineación inducidos por indel en ITS16, solo Anisakis spp. y Pseudoterranova spp. podría alinearse con confianza en la homología. Por la misma razón, no se incluyó ningún grupo externo. Las secuencias ITS completas de Pseudoterranova krabbei y Pseudoterranova bulbosa identificadas en dos bacalaos (Gadus morhua) capturados en aguas del norte de Noruega se secuenciaron y utilizaron en el análisis (Tabla 2).

Los análisis filogenéticos se infirieron utilizando el método de inferencia bayesiana (BI) en BEAST v1.10.417. Los modelos evolutivos óptimos se estimaron usando el criterio de información bayesiano (BIC) implementado en MEGA X. El modelo óptimo fue K2 + G para el conjunto de datos ITS basado en BIC, independientemente de usar todos los sitios o la eliminación completa (es decir, lagunas/tratamiento de datos faltantes ). Sin embargo, este modelo no estaba disponible en BEAST, por lo que usamos el mejor siguiente mejor modelo disponible, es decir, HKY + G para el BI. El modelo óptimo fue HKY + G + I para el conjunto de datos cox2 basado en los criterios BIC. El archivo BEAST se generaba previamente en BEAUti con las siguientes características: sitios: ingresar el mejor modelo de sustitución y, en caso contrario, configuraciones predeterminadas; tipo de reloj: reloj estricto; árbol antes: Especiación: proceso Yule; MCMC: longitud de cadena = 10 000 000, estado de eco para filtrar cada = 1000, parámetros de registro cada = 1000. El tamaño de muestra efectivo de los parámetros (es decir, > 200) se verificó en Tracer v.1.7.218. El árbol creado se dibujó en TreeAnnotator v1.10.4 y la grabación como el número de estados se especificó en 100,000. Se utilizó Figtree v1.4.4 para visualizar los árboles filogenéticos.

Se recuperaron un total de 35 larvas tipo Terranova. Todos estos eran morfológicamente similares. Se encontraron en 7 especies de peces (Cuadro 1). In situ, las larvas se enrollaron como una espiral o un resorte de reloj. La mayoría (94%) se encontraron en las vísceras, pero se encontraron dos larvas en el músculo de D. rafinesquii. Las larvas tenían un color azulado neón claro cuando se expusieron a la luz ultravioleta, después de la congelación.

Las larvas eran pequeñas y pálidas, con una apariencia gruesa (Fig. 3, Tabla 4). El cuerpo era más ancho en la parte media y posterior. La relación longitud del cuerpo: anchura máxima fue de 22—36:1 (media 28 ± 4, N = 27). La cutícula era lisa, pero con estrías transversales discretas que eran más evidentes en la cola. En el extremo anterior, el perfil del labio era visible a través de la cutícula y estaba asociado con los bulbos superficiales (Fig. 3c). Diente perforante cónico prominente en el extremo anterior entre el borde ventrolateral del labio, que se proyecta anteroventralmente en un ángulo de aproximadamente 130° (115°–145°) con respecto al eje principal. La base del diente perforado da lugar a una cresta cuticular perioral (Fig. 3b). La extensión dorsoventral de esta cresta desde la punta del diente perforado fue de 40,8 ± 3,2 µm (media ± SD) (rango = 36–49 µm; N = 25). El poro excretor estaba ubicado ventralmente, cerca de la base del diente perforador. El esófago era claviforme, más ancho posterior. El anillo nervioso se colocó dentro del 25 (20-27) % anterior (media (rango); N = 12) de la longitud del esófago. La longitud del esófago constituía el 10 (9–13) % (media (rango)) de la longitud del cuerpo. El ventrículo era prominente, más ancho que el esófago posterior; la relación entre la longitud del esófago y el ventrículo fue de 1,5–2,6:1 (2,0 ± 0,2; N = 27). El ciego normalmente era más corto que el ventrículo, con un promedio del 74% de su longitud (rango = 50-119, SD = 18). La cola era cónica alargada, curvada ventralmente, puntiaguda y sin un mucrón distintivo (Fig. 3-G).

Fotografías digitales de P. ceticola L3 de peces macaronésicos de aguas profundas. (a) Larva entera de P. ceticola de Diaphus mollis. (b) Extremo anterior que muestra el diente perforante ventral conectado a la cresta cuticular, la flecha indica el poro excretor. (c) Vista desenfocada del extremo anterior, mostrando bulbos (flechas). (d) Extremo anterior que muestra el anillo nervioso (NR). (e–f) región del ventrículo, que muestra el ventrículo (V) y el ciego (C), el intestino (Int) y el esófago (Oe). La flecha en (f) indica la apertura intestino-ventrículo. (g) Región de la cola, flecha que indica el ano. (h) Parte de la cola, mostrando estrías cuticulares transversales. Se recolectaron especímenes de D. mollis (a,b,d,f,g) y D. rafinesquii (c,e,h). Barras de escala: (a) 500 μm, (b, c) a la misma escala 50 μm, (d) 100 μm, (e, f) a la misma escala 200 μm, (g) 100 μm, (h) 50 μm.

Las secuencias ITS (801–842 pb) obtenidas de 13 larvas de tipo Terranova fueron 100% idénticas. Sin embargo, se observaron posiciones ambiguas (es decir, señales dobles) en las secuencias de cinco de estos gusanos. Las secuencias de cox2 (570–580 pb) obtenidas de 18 larvas de tipo Terranova mostraron una identidad del 97,1–99,4 %. Con una sola excepción (en DiRa38), todas las sustituciones fueron silenciosas. Las secuencias de cox2 eran del 96,9 % al 97,9 % similares a una secuencia de Pseudoterranova ceticola cox2 de una K. breviceps del Mar Caribe (número de acceso de GenBank DQ116435). Las búsquedas explosivas con la secuencia ITS revelaron una identidad del 99,6% al 100% con secuencias de gusanos adultos (encontrados en ballenas kogiid) o larvas (de peces marinos y agnatos) identificados como Anisakis sp. (consulte el archivo complementario: Tabla S1 y más comentarios en la sección de discusión). Además, la secuencia ITS de una larva de P. ceticola del pez de Tanzania Saurida undosquamis (ON128286)19 era 100 % idéntica. Las secuencias de P. ceticola L3 actualmente identificadas se depositaron en GenBank con los números de acceso (ITS: OP352234-OP352246) y (cox2: OP380493-OP380510) (ver también Archivo complementario: Tabla S2).

Los análisis filogenéticos se realizaron en conjuntos de datos ITS rDNA y mt DNA cox2.

En el árbol cox2 BI, P. ceticola adulta de K. breviceps (DQ116435), larva del pez S. undosquamis (ON155434), larva del pez Katsuwonus pelamis (LC712860) y las secuencias del presente grupo de larvas similares a Terranova en un clado bien respaldado, que representa un grupo hermano de un clado con Skrjabinisakis physeteris, S. brevispiculata y S. paggiae (hasta hace poco perteneciente al género Anisakis (ver 20, 21) y secuencias relacionadas (Fig. 4 y ver también Figura S1 en los archivos complementarios que detallan las variaciones intraespecíficas y las relaciones de P. ceticola). El clado principal (Clade A) con estos dos subclades es un grupo hermano bien respaldado de un clado que contiene el complejo A. simplex (A. simplex (ss) ), A. pegreffii, A. berlandi), Anisakis typica, Anisakis nascettii, Anisakis ziphidarum y Pseudoterranova spp. de pinnípedos (P. azarasi, P. bulbosa, P. cattani, P. decipiens (s .s.) y P. krabbei) (Clade B).

Árbol filogenético de inferencia bayesiana basado en secuencias cox2. A: clado A; B: clado B. La figura 4 se creó en Figtree v1.4.4 (http://tree.bio.ed.ac.uk/software/figtree/).

El árbol sin raíces obtenido en base a las secuencias de la región ITS también apoyó al Clado A y sus dos subclados (Fig. 5). Nuevamente, el pinnípedo Pseudoterranova spp. agrupados por separado. Además, las secuencias de las presentes larvas tipo Terranova agrupadas con genotipos larvales y adultos de gusanos identificados como pertenecientes al género Anisakis, de peces y ballenas kogiid. Estos incluyeron gusanos de un K. breviceps australiano y un K. sima filipino, una larva del pez teleósteo Pagellus bogaraveo de Madeira y del pez Epinephelus areolatus de Indonesia.

Árbol sin raíces de inferencia bayesiana basada en secuencias ITS. La figura 5 se creó en Figtree v1.4.4 (http://tree.bio.ed.ac.uk/software/figtree/).

El género Terranova fue erigido para un parásito de tiburón de Nueva Zelanda, T. antarctica22,23. Adiciones posteriores de Terranova spp. representan otros parásitos de elasmobranquios, pero también parásitos de teleósteos, cocodrilos, serpientes colúbridas y mamíferos marinos (revisado por 4). Se han hecho intentos para dividir el género, y ahora las especies más conocidas de poiquilotermos (es decir, elasmobranquios, teleósteos y reptiles) se asignan a los géneros Euterranova, Neoterranova o Pulchrascaris4. Varias especies menos conocidas se conservan en Terranova sensu lato (species inquirenda, ver 4). El género Phocanema fue propuesto para Porrocaecum decipiens24, un parásito pinnípedo similar a Terranova que posteriormente se demostró que representaba varias especies crípticas (ver 3,25). Se propuso un nuevo género, Pseudoterranova26, para Terranova kogiae de una ballena kogiida australiana Kogia breviceps27, basado en una interpretación errónea de la posición del poro excretor28. Gibson28 corrigió este error, pero retuvo y redefinió Pseudoterranova sobre la base de la extensión anterior del filamento glandular izquierdo del sistema excretor. Este género ahora contiene todas las especies similares a Terranova de homeotermos, P. kogiae y P. ceticola de ballenas, y varias especies de pinnípedos, con Phocanema como sinónimo.

Las larvas de nematodos descritas actualmente eran todas morfológicamente similares, por lo que se asemejaban a un solo morfotipo. Muestran caracteres morfológicos compartidos por los géneros Terranova sensu lato, Pseudoterranova y Pulchrascaris, como un poro excretor en la base del labio ventral y la presencia de un ciego intestinal. Recientemente, Terranova sp. Se ha encontrado molecularmente que las larvas de tipo 1 y 2 sensu Cannon8 de huéspedes paraténicos teleósteos incluyen Pulchrascaris australis y Terranova pectinolabiata (ahora Euterranova pectinolabiata) de huéspedes definitivos de tiburones australianos, respectivamente4,8,29,30. Gonzalez-Solis et al.31 usaron solo la morfología para identificar larvas de Terranova tipo 1 de peces hawaianos como Pulchrascaris sp. En general, las larvas de Pulchrascaris spp. y Terranova spp. que están presentes en hospedadores paraténicos teleósteos y maduran en elasmobranquios, muestran ventrículos muy largos y delgados, junto a un ciego aún más largo, y tienen colas puntiagudas cónicas sin mucron5,8,31,32. Las larvas similares a Terranova descritas en el presente estudio, sin embargo, tienen ventrículos ovalados más cortos, acompañados de ciegos que rara vez exceden la longitud del ventrículo. Estas características son compartidas con las larvas de Pseudoterranova spp. de focas y leones marinos. Sin embargo, las colas de Pseudoterranova spp. las larvas de las especies infectantes de pinnípedos difieren de las de P. ceticola en que son generalmente cortas y redondeadas con un mucrón10,33,34,35. Además, el diente perforador se inclina ventralmente y es prominente, diferente a los presentes en Pseudoterranova spp. de pinnípedos que son más rectos y comparativamente más pequeños35,36,37,38. Las larvas presentadas en este estudio también parecen tener un tamaño considerablemente más pequeño, alcanzando solo hasta 12 mm de longitud corporal, en comparación con P. decipiens sl (10–60 mm), P. cattani (17–43 mm) o P. decipiens sp. E (20–38 mm)6,33,34,35,36,38,39. Un carácter más prominente que distingue a las larvas presentes de pinnípedo Pseudoterranova spp. es la cresta cuticular circumoral conectada con el diente perforador. Este carácter también las distingue de la mayoría de las larvas de Terranova sensu lato, que pueden representar parásitos de elasmobranquios. Sin embargo, Deardorff et al. encontró un tipo de larva Terranova en teleósteos hawaianos, designado Terranova sp. tipo HA40. Esas larvas se ajustan a las larvas presentadas aquí en la mayoría de los aspectos, incluida la relación de longitud del ciego: ventrículo, la forma de la cola y la presencia de una cresta circumoral anterior (Tabla 5). La Terranova sp. Se encontró que las larvas de tipo HA sobreviven y penetran en la pared del estómago de las ratas, lo que demuestra un potencial zoonótico40,41. Esto sugiere que maduran en un homeotermo, es decir, pertenecen al género Pseudoterranova. De manera similar, Kuramochi et al. describió Pseudoterranova cf. ceticola recuperadas de K. breviceps japonés varados y del delfín de Risso (Grampus griseus) (ver Tabla 5)42, y esas larvas encajan en la mayoría de los aspectos con las larvas actuales y con Terranova sp. tipo HA de Deardorff et al.40, sugiriendo así ser conespecíficos. Más recientemente, se describió brevemente una sola larva de P. ceticola del pez escómbrido K. pelamis en Japón 21 (ver Tabla 5). La larva, aunque más pequeña, se asemeja en la mayoría de los aspectos a nuestra larva, sin embargo, los autores no se refirieron a la cresta cuticular circumoral, que es evidente en su Fig. 1A 21, como el carácter más prominente de P. ceticola L3.

Las larvas presentes se identifican molecularmente como Pseudoterranova ceticola, un parásito de las ballenas kogiid. Ese hallazgo sugiere que Terranova sp. las larvas de tipo HA también son probablemente larvas de P. ceticola. Kogia spp. son comunes alrededor de las islas de Hawái (ver Bloodworth y Odell46). Pseudoterranova ceticola se describió originalmente en Kogia sima varada en Mississippi, EE. UU.47. Otra especie, P. kogiae, fue descrita de K. breviceps en Australia. Pseudoterranova kogiae se diferencia de P. ceticola por tener más pares de papilas caudales presentes en los machos y por tener tres filas transversales de plectanas que están ausentes en P. ceticola27,47,48. Estas especies parecen mostrar un ciego igual o más largo que el ventrículo, incluso en especímenes juveniles de P. ceticola informados de los huéspedes finales (Tabla 5)27,42,44,47. Por lo tanto, la relación entre la longitud del ciego y la longitud del ventrículo en larvas de huéspedes intermedios o de transporte puede no reflejar la morfología del adulto, contrariamente a los argumentos de González Solís et al.31. Además, estas especies de ballenas kogiid son pequeñas en comparación con los machos adultos que maduran en pinnípedos. Pseudoterranova ceticola y P. kogiae variaron entre 12 y 26 mm y 20–30 mm de largo, respectivamente, mientras que la media ± DE (rango) para P. decipiens ss, P. krabbei, P. bulbosa, P. cattani y P. azarasi fueron reportados como 44 ± 7 y 48 (42–54), 36 ± 3 y 35 (31–43), 47 ± 5 y 48 ± 7, 40 ± 9 (26–62) y 49 ± 3 mm de largo, respectivamente27, 42,44,47,49,50,51,52.

La presente identificación se basa en la alta identidad de las secuencias de cox2 con la secuencia de referencia de P. ceticola recolectada de una K. breviceps53 del Mar Caribe. De igual forma, varias P. ceticola colectadas de K. breviceps y K. sima varadas en Puerto Rico y Florida (EUA) fueron identificadas morfológica y/o molecularmente mediante análisis de secuenciación del mtDNA cox254,55, por lo que la asociación de este genotipo con P. ceticola no debe estar en duda. Sin embargo, las secuencias ITS1-5.8S-ITS2 presentadas en este documento de los mismos especímenes de larvas de P. ceticola mostraron un 100 % de identidad con las secuencias de algunos gusanos identificados como Anisakis sp.56,57,58,59,60 (consulte la Tabla S1 en el archivo complementario ). Es probable que esto ocurriera debido a la falta/imposibilidad de un examen morfológico (probablemente obstaculizado por una mala condición de los gusanos en esos estudios) que revelara el ciego característico de P. ceticola, en combinación con una coincidencia GenBank para Anisakis sp. En relación con esto, en especímenes aclarados, el ciego puede volverse muy pálido y difícil de distinguir, por lo que podría pasarse por alto (obs. per., ver también 61). El patrón RFLP de diagnóstico de P. ceticola con la enzima de restricción HhaI produce 4 bandas, de alrededor de 80, 180, 200 y 400 pb de longitud, y una sola banda no digerida de alrededor de 1000 pb con HinfI55,62. Sin embargo, este patrón también se ha obtenido con gusanos que pueden haber sido identificados erróneamente como Anisakis sp.57,58,59,63,64, lo que genera confusión. Una lista de los anisákidos que probablemente representen a P. ceticola pero identificados como Anisakis sp. se proporciona en el archivo complementario Tabla S3.

Claramente, una de las razones de esta confusión es la falta de una cuenta morfológica de las larvas de P. ceticola, que proporcionamos aquí. Sin embargo, no se dispone de información fiable sobre la secuencia de P. kogiae. O P. kogiae y P. ceticola son dos especies válidas o son sinónimos. Gibson examinó los tipos de P. kogiae y también tuvo a mano ejemplares de P. ceticola de K. breviceps de Sudáfrica, y parece considerarlos especies válidas28. Shamsi et al.65 proporcionaron una secuencia de la región ITS (MK325217) de un "Anisakis sp." de un K. breviceps australiano, curiosamente siendo el mismo tipo de huésped y área geográfica donde se describió P. kogiae27. La secuencia era considerablemente diferente a nuestras secuencias de P. ceticola al tener un único inserto de 3 pb más 2 sustituciones (ver también la Fig. 5). Claramente, se necesita más investigación para aclarar la relación entre estas Pseudoterranova spp.

El análisis filogenético obtenido de las secuencias mtDNA cox2 sugiere que el clado con secuencias de P. ceticola está estrechamente relacionado con un clado formado por S. paggiae, S. cf. paggiae, S. brevispiculata, S. physeteris y Skrjabinisakis sp. 2 (especie que hasta hace poco tiempo pertenecía al género Anisakis20,21). El análisis BI de la región ITS también respalda que P. ceticola está estrechamente relacionado con el clado complejo anterior S. physeteris. Estos resultados son similares a los de Cavallero et al.28 y más recientemente a los de Takano & Sata21. La monofilia del clado formado por P. ceticola y S. paggiae, S. brevispiculata y S. physeteris fue sugerida por Cavallero et al. basado en análisis filogenéticos de las regiones cox2 e ITS, como se encuentra aquí. Sin embargo, Takano & Sata encontraron la especie Neoterranova caballeroi de los reptiles como la especie más relacionada con P. ceticola, lo que genera preocupación21. Hemos realizado un análisis de BI adicional que incluye la secuencia cox2 de N. caballeroi (AF179921), y N. caballeroi se colocó como una rama de las especies de Anisakinae (es decir, Anisakis, Skrjabinisakis y Pseudoterranova), que creemos que es más congruente con la ecología y morfología de este parásito (ver figura S2 en archivos complementarios).

En este estudio, P. ceticola se recolectó de peces cuyas distribuciones abarcan las zonas meso y batipelágicas, capturados frente a Cabo Verde, las Islas Canarias y Madeira. La larva de Pseudoterranova ceticola en el tiburón de aguas profundas Centrophorus squamosus extraído de Madeira también fue reportada por Costa et al.62, quienes la identificaron por ITS-RFLP pero no proporcionaron información sobre la secuencia. Recientemente, Cipriani et al. identificó una sola larva de P. ceticola del pez S. undosquamis asociado a arrecife capturado entre 100 y 600 m de profundidad en la costa de Tanzania, mediante el análisis de secuenciación de las secuencias ITS rDNA y mtDNA cox219. Más recientemente, también se identificó en Japón una sola larva de P. ceticola del pez escómbrido K. pelamis. Parece posible que las especies de peces anteriores, es decir, C. squamosus, S. undosquamis o K. pelamis, pudieran haber adquirido P. ceticola a través de la depredación de peces meso/batipelágicos parasitados.

Parece entonces que P. ceticola puede tener una especificidad de huésped diferente dependiendo de las etapas de la vida, siendo un huésped especialista en el huésped final (es decir, ballenas kogiid) y generalista en el segundo huésped intermedio o paraténico (es decir, peces). Solo se ha encontrado P. ceticola adulta en ballenas kogiid (es decir, K. sima y K. breviceps), lo que sugiere estenoxenia en el nivel final del huésped. Pseudoterranova ceticola fue reportada en K. sima del Golfo de México, Japón, el Caribe y las costas del Atlántico SE de los EE. África28,42,44,47,48,53,54,55,66,67,68. Además, Pseudoterranova sp. (como Terranova sp.) ha sido reportada en K. breviceps de Brasil, Pacífico Golfo de California (México) y Francia, y en K. breviceps y K. sima de la región del Caribe45,68,69,70. Pseudoterranova cf. ceticola L3 se ha informado de dos japoneses G. griseus y Pseudoterranova sp. ha sido reportada de la orca pigmea del Caribe (Feresa attenuata)42,68.

Por lo tanto, hasta ahora se ha encontrado P. ceticola en aguas templadas de los océanos Atlántico y Pacífico occidental y oriental (ver más arriba y la Tabla S3), una distribución que aparentemente se superpone a la de sus huéspedes finales kogiid71. en zonas de la Macaronesia46,71,72,73. Por el contrario, Pseudoterranova spp. de pinnípedos se distribuyen principalmente en aguas boreales y australes donde prosperan sus huéspedes finales74.

Nuestros resultados sugieren que el ciclo de vida de P. ceticola ocurre en el reino mesopelágico y batipelágico. Además, el parásito también parece ocurrir en huéspedes de peces bentopelágicos, demersales e incluso asociados a arrecifes (consulte la Tabla S3). Por el contrario, principalmente los peces neríticos, bentónicos y demersales parecen estar involucrados en la transmisión de Pseudoterranova spp. a pinnípedos3,6,36,74,75,76,77. De hecho, se ha observado que las larvas de P. decipiens sl eclosionan de huevos adheridos al sustrato por sus colas76,78, siendo devorados por la meiofauna béntica (principalmente copépodos), primeros huéspedes intermediarios que conducen a la transmisión hacia una red alimentaria béntica76,79.

Hay algunos estudios que han indicado que los peces meso y batipelágicos son presas de K. breviceps y K. sima46,72,80. West et al.80 analizaron el contenido estomacal de K. breviceps varados del archipiélago de Hawái e identificaron, entre otros, a D. argenteus, Diaphus sp. y E. pelecanoides, que son especies que se encontraron infectadas por P. ceticola en el presente estudio. El parásito también podría transmitirse a través de la red alimentaria de los peces mesopelágicos a los calamares (y otros peces) y luego a las ballenas, ya que los cefalópodos de aguas medias y profundas también se conocen como una parte muy importante de la dieta de estos kogiids71,72, 80.

La larva de tercer estadio de Pseudoterranova ceticola (L3) se describió aquí completamente por primera vez. El parásito se recuperó de peces meso y batipelágicos de los archipiélagos de la Macaronesia (NW de África). L3 eran pequeños, pálidos, con un aspecto grueso y azulados cuando se expusieron a la luz ultravioleta después de la descongelación. La morfología del ventrículo, la presencia de un ciego, la forma de la cola y la presencia de una cresta cuticular perioral que se extiende dorsalmente desde el diente perforado son características morfológicas que ayudan a la identificación. Pseudoterranova ceticola, que tiene ballenas kogiid (Physeteroidea) como huéspedes finales, está relacionada con Skrjabinisakis spp. (cuya especie perteneció anteriormente al género Anisakis) madurando en ballenas fiseteroide, en lugar de Pseudoterranova spp. de pinnípedos. Esta es una evidencia de que el género Pseudoterranova puede tener que dividirse.

Los datos que respaldan las conclusiones de este artículo se incluyen en el artículo y sus archivos complementarios. Las secuencias de ADN de los especímenes de P. ceticola identificados se depositaron en el repositorio público de secuencias GenBank (Centro Nacional de Información Biotecnológica del NCBI—https://www.ncbi.nlm.nih.gov/genbank), y sus números de acceso se pueden encontrar en el presente manuscrito (Tabla 2 y 3) y/o archivos complementarios (Tabla S2).

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Agradecemos a Natalia Drivenes por el excelente soporte técnico y ayuda con los análisis moleculares. Los autores agradecen al capitán y a la tripulación a bordo del RV "Kronprins Haakon", y a los compañeros que participaron en el crucero. Agradecemos a los proyectos HARMES (Research Council of Norway project number 280546) y MEESO (EU H2020 research and innovation program, Grant Agreement No 817669) por apoyar la recolección de muestras.

El estudio fue financiado internamente por el IMR.

Instituto de Investigación Marina (IMR), Nordnes, PO Box 1870, N-5817, Bergen, Noruega

Miguel Bao, Kaja M. Olsen, Arne Levsen, Paolo Cipriani, Lucilla Giulietti, Julia E. Storesund, Eva Garcia-Seoane & Egil Karlsbakk

Departamento de Salud Pública y Enfermedades Infecciosas, Sección de Parasitología, Universidad Sapienza de Roma, Roma, Italia

Pablo Cipriani

Departamento de Ciencias Biológicas, Universidad de Bergen, Bergen, Noruega

Egil Karlsbakk

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MB, AL, PC y EK participaron en la concepción y el diseño del estudio. MB y EK supervisaron a KMO, quien llevó a cabo el muestreo de parásitos, la identificación morfológica y molecular, y tomó imágenes de parásitos. MB y EK analizaron e interpretaron los datos y escribieron el manuscrito original. LG y JES ayudaron a supervisar los análisis moleculares. EGS participó en la recolección de muestras e identificación de las especies de peces. Todos los autores revisaron y contribuyeron al manuscrito y aprobaron su versión final.

Correspondencia a Miguel Bao.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

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Reimpresiones y permisos

Bao, M., Olsen, KM, Levsen, A. et al. Caracterización de larvas de Pseudoterranova ceticola (Nematoda: Anisakidae) de peces meso/batipelágicos frente a la Macaronesia (aguas del noroeste de África). Informe científico 12, 17695 (2022). https://doi.org/10.1038/s41598-022-22542-0

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Recibido: 24 mayo 2022

Aceptado: 17 de octubre de 2022

Publicado: 21 de octubre de 2022

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-022-22542-0

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